Рижій посівний (Camelina sativa) є на сьогодні однією з найперспективніших олійних культур для використання як біопаливної сировини. Вважається, що цей вид походить зі східноєвропейського регіону, де він виник внаслідок поліплоїдизації або схрещування диких представників роду Camelina. Результатом даної події є низький рівень генетичного різноманіття рижію, що накладає обмеження на селекційне удосконалення цієї культури. Незважаючи на ряд досліджень з вивчення генетичного поліморфізму існуючих сортів рижію, оцінка генотипів українського походження майже не здійснювалася, хоча й даний регіон відноситься до центру походження C. sativa. Нами вперше проведено комплексну оцінку генетичного різноманіття сортозразків та сортів рижію української селекції, а також проаналізовано морфометричні, врожайні параметри та особливості жирнокислотного складу олії насіння. За результатами хроматографічного аналізу були виділено два генотипи рижію (ФЕОРЖЯФ-2 та ФЕОРЖЯФД), ліпіди насіння яких більшою мірою складаються з жирних довжиною менше С18. Також встановлено генетичні дистанції між вивченими генотипами за допомогою поліморфізму ISSR, SSR та ILP (актин та β-тубулін) маркерів. Отримані дані співставлено з показниками продуктивності та морфометричними параметрами, що дозволило виділити найбільш перспективні пари генотипів рижію для схрещування. Так, схрещування ФЕОРЖЯФ-2 та ФЕОРЖЯФД з сортами Міраж та Перемога в різних комбінаціях може теоретично забез-печити прояв гетерозису в першому поколінні. Подібний підхід для аналізу селекційних вибірок та генетичних ресурсів рижію посівного може стати потужним інструментом для вдосконалення даної олійної культури.
РЕЗЮМЕ. На сегодня рыжик посевной (Camelina sativa) представляет собой одну из наиболее перспективных масличных культур для использования в качестве биотопливного сырья. Считается, что это вид происходит из восточноевропейского региона, в котором он возник в результате полиплоидизации или скрещивания диких представителей Camelina. Результатом данного события является низкий уровень генетического разнообразия рыжика, что налагает определенные ограничения на селекционное усовершенствование данной культуры. Несмотря на ряд исследований по изучению генетического поли-морфизма существующих сортов рыжика, оценка генотипов украинского происхождения почти не проводилась, хотя данный регион относится к центру происхождения C. sativa. Нами впервые проведена комплексная оценка генетического разнообразия сортообразцов и сортов рыжика украинской селекции, а также проанализированы морфометрические, показатели урожайности и особенности жирнокислотного состава масла семян. По результатам хроматографического анализа были выделены два генотипа (ФЕОРЖЯФ-2 и ФЕОРЖЯФД), липиды семян которых в большей мере состояли из жирных кислот с длиной цепи короче С18. Также были установлены генетические дистанции между исследованными генотипами с помощью изучения полиморфизма ISSR, SSR и ILP (актин и β-тубулин) маркеров. Полученные данные были сопоставлены с показателями продуктивности и морфо-метрическими параметрами, что позволило определить наиболее перспективные пары генотипов рыжика посевного для дальнейшего скрещивания. Таким образом, скрещивание ФЕОРЖЯФ-2 и ФЕОРЖЯФД с сортами Мираж и Пэрэмога в различных комбинациях теоретически могло бы позволить получить проявление гетерозиса в первом поколении. Подобный подход для анализа селекционных выборок и генетических ресурсов рыжика может стать мощным инструментом для усовершенствования данной масличной культуры.
Ключові слова: Brassicaceae, олійні культури, селекція, рижій посівний, Camelina sativa, жирні кислоти, авіаційне біопаливо, гетерозис, молекулярні маркери, маркер-асоційована селекція
Brassicaceae, масличные культуры, селекция, рыжик посевной, Camelina sativa, жирные кислоты, авиационное биотопливо, гетерозис, молекулярные маркеры, маркер-ассоциированная селекция
Повний текст та додаткові матеріали
Цитована література
1. Downey, R.K., The origin and description of the Brassica oilseed crops, in High and Low Erucic Acid Rapeseed Oils: Production, Usage, Chemistry, and Toxicological Evaluation, Kramer, J.K.G., Sauer, F.D., and Pigden, W.J., Eds., Toronto: Academic, 1983, pp. 1–20.
2. Carlson, A.S., Plant oils as feedstock alternatives to petroleum—a short survey of potential oil crop platforms, Biochimie, 2009, vol. 91, pp. 665–670. https://doi.org/10.1016/j.biochi.2009.03.021
3. Warwick, S.I., Brassicaceae in agriculture, in Genetics and Genomics of the Brassicaceae, Schmidt, R., and Bancroft, I., Eds., New York: Springer Science+Business Media, 2011, pp. 33–65.
4. Warwick, S.I., Gugel, R., McDonald, T., and Falk, K.C., Genetic variation and agronomic potential of Ethiopian mustard (Brassica carinata) in western Canada, Genet. Resour. Crop. Evol., 2006, vol. 53, pp. 297–312. https://doi.org/10.1007/s10722-004-6108-y
5. Marillia, E.F., Francis, T., Falk, K.C., Smith, M., and Taylor, D.C., Palliser’s promise: Brassica carinata, an emerging western Canadian crop for delivery of new bio-industrial oil feedstocks, Biocatalysis Agricult. Biotechnol., 2014, vol. 3, no. 1, pp. 65–74. https://doi.org/10.1016/j.bcab.2013.09.012
6. Gesch, R.W., Isbell, T.A., Oblath, E.A., Allen, B.L., Archer, D.W., Brown, J., Hatfield, J.L., Jabro, J.D., Kiniry, J.R., Long, D.S., and Vigil, M.F., Comparison of several Brassica species in the north central U.S. for potential jet fuel feedstock, Industr.Crop Prod., 2015, vol. 75, pp. 2–7. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2015.05.084
7. Moser, B.R., Camelina (Camelina sativa L.) oil as a biofuels feedstock: golden opportunity or false hope?, Lipid Technol., 2010, vol. 22, no. 12, pp. 270– 273. https://doi.org/10.1002/lite.201000068
8. Berti, M., Gesch, R., Eynck, C., Anderson, J., and Cermak, S., Camelina uses, genetics, genomics, production, and management, Industr. Crop Prod., 2016, vol. 94, pp. 690–710. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2016.09.034
9. Moser, B.R., Knothe, G., Vaughn, S.F., and Isbell, T.A., Production and evaluation of biodiesel from field pennycress (Thlaspi arvense L.) oil, Energy Fuels, 2009, vol. 23, pp. 4149–4155. https://doi.org/10.1021/ef900337g
10. McGinn, M., Phippen, W.B., Chopra, R., Bansal, S., Jarvis, B.A., Phippen, M.E., Dorn, K.M., Esfahanian, M., Nazarenus, T.J., Cahoon, E.B., Durrett, T.P., Marks, M.D., and Sedbrook, J.C., Molecular tools enabling pennycress (Thlaspi arvense) as a model plant and oilseed cash cover crop, Plant Biotechnol. J., 2019, vol. 17, no. 4, pp. 776–788. https://doi.org/10.1111/pbi.13014
11. Vollmann, J. and Eynck, C., Camelina as a sustainable oilseed crop: Contributions of plant breeding and genetic engineering, Biotechnol. J., 2015, vol. 10, pp. 525–535. https://doi.org/10.1002/biot.201400200
12. Zubr, J., Oil-seed crop: Camelina sativa, Industr.Crop Prod., 1997, vol. 6, pp. 113–119. https://doi.org/10.1016/S0926-6690(96)00203-8
13. Frohlich, A., Rice, B., Evaluation of Camelina sativa oil as a feedstock for biodiesel production, Industr.Crop Prod., 2005, vol. 21, pp. 25–31. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2003.12.004
14. Gugel, R.K., Falk, K.C., Agronomic and seed quality evaluation of Camelina sativa in western Canada, Can. J. Plant Sci., 2006, vol. 86, pp. 1047–1058. https://doi.org/10.4141/P04-081
15. The Biology of Camelina sativa (L.) Crantz (Camelina). A Companion Document to Directive 94-08 (Dir94-08), Assessment Criteria for Determining Environmental Safety of Plant with Novel Traits, CFIA, Plant Bio-Safety Office, Ottawa, ON, Canada, 2012. http://www.inspection.gc.ca/english/plaveg/bio/dir/ camelsate.shtml. Accessed April 4, 2013.
16. Obour, K.A., Sintim, Y.H., Obeng, E., and Jeliazkov, D.V., Oilseed camelina (Camelina sativa L. Crantz): production systems, prospects and challenges in the USA Great Plains, Adv. Plants Agric. Res., 2015, vol. 2, no. 2, 00043. https://doi.org/10.15406/apar. 2015.02.00043
17. Wittkop, B., Snowdon, R.J., and Friedt, W., Status and perspectives of breeding for enhanced yield and quality of oilseed crops for Europe, Euphytica, 2009, vol. 170, pp. 131–140. https://doi.org/10.1007/s10681-009-9940-5
18. Singh, S.P. and Singh, D., Biodiesel production through the use of different sources and characterization of oils and their esters as the substitute of diesel: a review, Renew. Sust. Energy Rev., 2010, vol. 14, pp. 200–216. https://doi.org/10.1016/j.rser.2009.07.017
19. Atabani, A.E., Silitonga, A.S., Ong, H.C., Mahlia, T.M.I., Masjuki, H.H., Badruddin, I.A., and Fayaz, H., Non-edible vegetable oils: a critical evaluation of oil extraction, fatty acid compositions, biodiesel production, characteristics, engine performance and emissions production, Renew. Sustain. Ener. Rev., 2013, vol. 18, pp. 211–245. https://doi.org/10.1016/j.rser.2012.10.01
20. Ratanapariyanuch, K., Clancy, J., Emami, S., Cutler, J., and Reaney, M.J.T., Physical, chemical, and lubricant properties of Brassicaceae oil, Eur. J. Lipid Sci. Technol., 2013, vol. 115, pp. 1005–1012. https://doi.org/10.1002/ejlt.201200422
21. Iskandarov, U., Kim, H.J., and Cahoon, E.B., Camelina: an emerging oilseed platform for advanced biofuels and bio-based materials, in Plants and BioEnergy, McCann, M.C., Buckeridge, M.S., and Cerpita N.C., Eds., New York: Springer, 2014, pp. 131–140.https://doi.org/10.1007/978-1-4614-9329-7_8
22. Li, X., and Mupondwa, E., Life cycle assessment of camelina oil derived biodiesel and jet fuel in the Canadian Prairies, Sci. Total Environ., 2014, vol. 481, pp. 17–26. https://doi.org/10.1016/j.sci-totenv.2014.02.003
23. Natelson, R.H., Wang, W.C., Roberts, W.L., and Ze-ring, K.D., Technoeconomic analysis of jet fuel production from hydrolysis, decarboxylation, and reforming of camelina oil, Biomass Bioenergy, 2015, vol. 75, pp. 23–34. https://doi.org/10.1016/j.biombioe.2015.02.001
24. IATA 2015 Report on Alternative Fuels, 10th ed., 2016, Montreal–Geneva: International Air Transport Association, ISBN 978-92-9252-870-6.
25. Faure, J.D., Tepfer, M., Camelina, a Swiss knife for plant lipid biotechnology, OCL, 2016, vol. 23, no. 5, D503. https://doi.org/10.1051/ocl/2016023
26. Weeks, D.P., Gene editing in polyploid crops: wheat, camelina, canola, potato, cotton, peanut, sugar cane, and citrus, Prog. Mol. Biol. Transl. Sci., 2017, vol. 149, pp. 65–80. https://doi.org/10.1016/bs.pmbts.2017. 05.002
27. Yemets, A.I., Boychuk, Yu.N., Shysha, E.N., Rakhmetov, D.B., and Blume, Ya.B., Establishment of in vitro culture, plant regeneration, and genetic transformation of Camelina sativa,Cytol. Genet., 2013, vol. 47, no. 3, pp. 138–144. https://doi.org/10.3103/S0095452713030031
28. Gehringer, A., Friedt, W., Lühs, W., and Snowdon, R.J., Genetic mapping of agronomic traits in false flax (Camelina sativa subsp. sativa), Genome, 2006, vol. 49, pp. 1555–1563. https://doi.org/10.1139/g06-117
29. Vollmann, J., Grausgruber, H., Stift, G., Dryzhyruk, V., and Lelley, T., Genetic diversity in Camelina germplasm as revealed by seed quality characteristics and RAPD polymorphism, Plant Breed., 2005, vol. 124, pp. 446–453. https://doi.org/10.1111/j.1439-0523.2005.01134.x
30. Ghamkhar, K., Croser, J., Aryamanesh, N., Campbell, M., Kon’kova, N., and Francis, C., Camelina (Camelina sativa (L.) Crantz) as an alternative oilseed: molecular and ecogeographic analyses, Genome, 2010, vol. 53, no. 7, pp. 558–567. https://doi.org/10.1139/G10-034
31. Manca, A., Galasso, I., Development of simple sequence repeat (SSR) markers in Camelina sativa (L.) Crantz, Minerva Biotec., 2010, vol. 22, pp. 43–45.
32. Galasso, I., Manca, A., Braglia, L., Martinelli, T., Morello, L., and Breviario, D., h–TBP: an approach based on intron–length polymorphism for the rapid isolation and characterization of the multiple members of the b–tubulin gene family in Camelina sativa (L.) Crantz, Mol. Breed., 2011, vol. 28, pp. 635–645. https://doi.org/10.1007/s11032-010-9515-0
33. Manca, A., Pecchia, P., Mapelli, S., Masella, P., and Galasso, I, Evaluation of genetic diversity in a Camelina sativa (L.) Crantz collection using microsatellite markers and biochemical traits, Genet. Resour. Crop Evol., 2012, vol. 60, pp. 1223– 1226. https://doi.org/10.1007/s10722-012-9913-8
34. Singh, R., Bollina, V., Higgins, E.E., Clarke, W.E., Eynck, C., Sidebottom, C. Gugel R., Snowdon, R., and Parkin, I.A.P., Single-nucleotide polymorphism identification and genotyping in Camelina sativa,Mol. Breed., 2015, vol. 35, no. 1, pp. 1–13.https://doi.org/10.1007/s11032-015-0224-6
35. Luo, Z., Brock, J., Dyer, J.M., Kutchan, T., Schachtman, D., Augustin, M., Ge, Y., Fahlgren, N., and Abdel-Haleem, H., Genetic diversity and population structure of a Camelina sativa spring panel, Front. Plant Sci., 2019, vol. 10, p. 184. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00184
36. Hutcheon, C., Ditt, R.F., Beilstein, M., Comai, L., Schroeder, J., Goldstein, E., Shewmaker, C.K., Nguyen, T., De Rocher, J., and Kiser, J. Polyploid genome of Camelina sativa revealed by isolation of fatty acid synthesis genes, BMC Plant Biol., 2010, vol. 10, p. 233. https://doi.org/10.1186/1471-2229-10-233
37. Kagale, S., Koh, C., Nixon, J., Bollina, V., Clarke, W.E., Tuteja, R., Spillane, C., Robinson, S.J., Links, M.G., Clarke, C., Higgins, E.E., Huebert, T., Sharpe, A.G., and Parkin, I.A., The emerging biofuel crop Camelina sativa retains a highly undifferentiated hexaploid genome structure, Nat. Commun., 2014, vol. 5, p. 3706. https://doi.org/10.1038/ncomms4706
38. Mándaková, T., Pouch, M., Brock, J.R., Al-Shehbaz, I.A., and Lysak, M.A., Origin and evolution of diploid and allopolyploid Camelina genomes were accompanied by chromosome shattering, Plant Cell, 2019, vol. 31, no. 11, pp. 2596–2612. https://doi.org/10.1105/tpc.19.00366
39. Chaudhary, R., Koh, C.S., Kagale, S., Tang, L., Wu, S.W., Lv, Z., Mason, A.S., Sharpe, A.G., Die-derichsen, A., and Parkin, I.A.P., Assessing diversity in the Camelina genus provides insights into the genome structure of Camelina sativa, G3: Genes, Genomes,Genet., 2020, vol. 10, no. 4, pp. 1297–1308. https://doi.org/10.1534/g3.119.400957
40. Kurasiak-Popowska, D., Tomkowiak, A., Czlopinska, M., Bocianowski, J., Weigt, D., and Nawracala, J., Analysis of yield and genetic similarity of Polish and Ukrainian Camelina sativa genotypes, Industr.Crop Prod., 2018, vol. 123, pp. 667–675.https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2018.07.001
41. Rakhmetov, D.B., Blume, Ya.B., Yemets, A.I., Boi-chuk, Yu.M., Andrushchenko, O.L., Vergun, O.M., and Rakhmetova, S.O., Camelina sativa (L.) Crantz—valuable oil plant, Plant Introduction, 2014, vol. 2, no. 62, pp. 50–58.
42. Rakhmetov, D.B., Rahmetova, S.O., Boychuk, Yu.N., Blume, Ya.B., and Yemets, A.I., Physiological and morphological characteristics of new forms and varieties of spring false flax (Camelina sativa), Bull. Ukr. Soc. Genet. Breed., 2014, vol. 12, no. 1, pp. 65–77.
43. Blume, R.Ya., Boychuk, Yu.M., Yemets, A.I., Rakhmetova, S.O., Blume, Ya.B., and Rakhmetov, D.B., Comparative analysis of fatty acid composition for oils from seeds of tyfon, oil radish and camelina breeding forms and varieties as perspective source for biodiesel production, Factors Exp. Evol. Organisms, 2018, vol. 18, pp. 61–66.
44. Blume, R., Rakhmetov, D., Comparative analysis of oil fatty acid composition of Ukrainian spring Camelina sativa breeding forms and varieties as a perspective biodiesel source, Cruciferae Newslett., 2017, vol. 36, pp. 13–7.
45. Blume, R.Y., Lantukh, G.V., Levchuk, I.V., Rakhmetov, D.B., and Blume, Ya.B., Evaluation of potential biodiesel feedstocks from industrial Cruciferae: camelina, turnip rape, oil radish and tyfon, Open Agr. J., 2020, vol. 14 (in press).
46. Bayer, G.Ya., Boichuk, Yu.M., Pirko, Ya.V., Korkhovoy, V.I., Rakhmetov, D.B., Yemets, A.I., and Blume, Ya.B., Analysis of breeding false flax (Camelina sativa (L.) Crantz) material with ISSR markers, Factors Exp. Evol. Organisms, 2014, vol. 14, pp. 146–150.
47. Sambrook, J., David, W.R.,Molecular Cloning: A Laboratory Manual, Cold Spring Harbor, 2001, vol. 2.
48. Shen, S. Genetic diversity analysis with ISSR PCR on green algae Chlorella vulgaris and Chlorella pyrenoidosa,Chin. J. Ocean. Limn., 2008, vol. 26, no. 4, pp. 380–384. https://doi.org/10.1007/s00343-008-0380-1
49. Benbouza, H., Jacquemin, J.-M., Baudoin, J.-P., and Mergeai, G., Otimization of a reliable, fast, cheap and sensitive silver staining method to detect SSR markers in polyacrylamide gels, Biotechnol. Agron. Soc. Environ., 2006, vol. 10, pp. 77–81. https://popups.uliege.be: 443/1780-4507/index. php?id=1128
50. Bardini, M., Lee, D., Donini, P., Mariani, A., Giani, S., Toschi, M., Lowe, C., and Breviario, D., Tubulin-based polymorphism (TBP): a new tool, based on functionally relevant sequences, to assess genetic diversity in plant species, Genome, 2004, vol. 47, pp. 281–2891. https://doi.org/10.1139/g03-132
51. Breviario, D., Baird, W.V., Sangoi, S., Hilu, K., Blumetti, P., and Giani, S., High polymorphism and resolution in targeted fingerprinting with combined β-tubulin introns, Mol. Breed., 2007, vol. 20, pp. 249–259. https://doi.org/10.1007/s11032-007-9087-9
52. Braglia, L.B., Manca, A.M., Mastromauro, F.M., and Breviario, D. cTBP: A successful intron length polymorphism (ILP)–based genotyping method targeted to well defined experimental needs, Diversity, 2010, vol. 2, pp. 572–585. https://doi.org/10.3390/d2040572
53. Postovoitova, A.S., Yotka, O.Yu., Pirko, Ya.V., and Blume, Ya.B., Molecular genetic evaluation of Ukrainian flax cultivars homogeneity based on intron length polymorphism of actin genes and microsatellite loci, Cytol. Genet., 2018, vol. 52, no. 6, pp. 448–460. https://doi.org/10.3103/S0095452718060099
54. Postovoitova, A.S., Pirko, Ya.V., and Blume, Ya.B., Polymorphism of actin gene introns as an instrument for genotyping of the representatives from Solanaceae family, Biol. Systems: Theor. Innov., 2018, no. 287, pp. 71–79. https://doi.org/10.31548/biologiya2018.287.071
55. Postovoitova, A.S., Pirko, Ya.V., and Blume, Ya.B., Intron length polymorphism of actin genes as the efficient tool for an genetic profiling of selected cereals from the grass (Poaceae L.) Family, Dopov. Nats. Akad. Nauk. Ukr., 2019, vol. 2, pp. 78–83. https://doi.org/10.15407/dopovidi-2019.02.078
56. Pleines, S. and Friedt, W., Breeding for improved C18-fatty acid composition in rapeseed (Brassica napus L.), Fett./Lipid, 1988, vol. 90, pp. 167–171. https://doi.org/10.1002/lipi.19880900502
57. Velasco, L., Goffman, F.D., and Becker, H.C., Variability for the fatty acid composition of the seed oil in a germplasm collection of the genus Brassica,Genet. Resour. Crop Evol., 1998, vol. 45, pp. 371–382. https://doi.org/10.1023/A:1008628624867
58. Pavlicek, A., Hrda, S., and Flegr, J., FreeTree–freeware program for construction of phylogenetic trees on the basis of distance data and bootstrap/jackknife analysis of the tree robustness. Application in the RAPD analysis of the genus Frenkelia, Folia Biol., 1999, vol. 45, pp. 97–99.
59. Nei, M. and Li, W.H., Mathematical model for studying genetic variation in terms of restriction endonucleases, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 1979, vol. 76, pp. 5269–5273. https://doi.org/10.1073/pnas.76.10.5269
60. Hongtrakul, V., Huestis, G.M., and Knapp, S.J., Amplified fragment length polymorphisms as a tool for DNA fingerprinting sunflower germplasm: genetic diversity among oilseed inbred lines, Theor. Appl. Genet., 1997, vol. 95, pp. 400–407.https://doi.org/10.1007/s001220050576
61. Babicki, S., Arndt, D., Marcu, A., Liang, Y., Grant, J.R., Maciejewski, A., and Wishart, D.S., Heatmapper: web-enabled heat mapping for all, Nucleic Acids Res., 2016, vol. 44 (W1), pp. W147– W153. https://doi.org/10.1093/nar/gkw419
62. An, D. and Suh, M.C., Overexpression of Arabidopsis WRI1 enhanced seed mass and storage oil content in Camelina sativa,Plant Biotechnol. Rep., 2015, vol. 9, pp. 137–148. https://doi.org/10.1007/s11816-015-0351-x
63. Khlestkina, E.K., Molecular markers in genetic studies and breeding, Russ. J. Genet. Appl. Res., 2014, vol. 4, no. 3, pp. 236–244. https://doi.org/10.1134/S2079059714030022
64. van Tienderen, P.H., de Haan, A.A., van der Linden, C.G., and Vosman, B., Biodiversity assessment using markers for ecologically important traits, Trends Ecol. Evol., 2002, vol. 17, no. 12, pp. 577–582. https://doi.org/10.1016/S0169-5347(02)02624-1
65. Grant, I. and Beversdorf, W.D., Heterosis and combining ability estimates in spring-planted oilseed rape (Brassica napus L.), Can. J. Genet. Cytol., 1985, vol. 27, no. 4, pp. 472–478. https://doi.org/10.1139/g85-069
66. Wolko, J., Dobrzycka, A., Bocianowski, J., and Bartkowiak-Broda, I., Estimation of heterosis for yield-related traits for single cross and three-way cross hybrids of oilseed rape (Brassica napus L.), Euphytica, 2019, vol. 215, p. 156. https://doi.org/10.1007/s10681-019-2482-6
67. Gupta, P., Chaudhary, H.B., and Lal, S.K., Heterosis and combining ability analysis for yield and its components in Indian mustard (Brassica juncea L. Czern & Coss), Front. Agricult. China, 2010, vol. 4, pp. 299–307. https://doi.org/10.1007/s11703-010-1016-8
68. Kibar, B., Karaagaz, O., and Kar, H., Heterosis for yield contributing head traits in cabbage (Brassica oleracea var. capitata), Cien. Inv. Agr., 2015, vol. 42, no. 2, pp. 205–216. https://doi.org/10.4067/S0718-16202015000200007
69. Xie, F., Zha, J., Tang, H., Xu, Y., Liu, X., and Wan, Z., Combining ability and heterosis analysis for mineral elements by using cytoplasmic male-sterile systems in non-heading Chinese cabbage (Brassica rapa), Crop Pasture Sci., 2018, vol. 69, no. 3, pp. 296– 302.
70. Zelt, N.H. and Schoen, D.J., Testing for heterosis in traits associated with seed yield in Camelina sativa,Can. J. Plant Sci., 2016, vol. 96, no. 4, pp. 525–529. https://doi.org/10.1139/CJPS-2015-0254
71. Jain, A., Bhatia, S., Banga, S.S., Prakash, S., and Lakshmikumaran, M., Potential use of random amplified polymorphic DNA (RAPD) technique to study the genetic diversity in Indian mustard (Brassica juncea) and its relationship to heterosis, Theor. Appl. Genet., 1994, vol. 88, pp. 116–122. https://doi.org/10.1007/BF00222403
72. Kawamura, K., Kawanabe, T., Shimizu, M., Nagano, A.J., Saeki, N., Okazaki, K., Kaji, M., Dennis, E.S., Osabe, K., and Fujimoto, R., Genetic distance of inbred lines of Chinese cabbage and its relationship to heterosis, Plant Gene, 2016, vol. 5, pp. 1–7. https://doi.org/10.1016/j.plgene.2015.10.003