γ-аміномасляна кислота (ГАМК) вважається молекулою, що поєднує властивості стресового метаболіту і сигнальної молекули. Водночас значення її функціональної взаємодії з іншими сигнальними посередниками, зокрема, активними формами Оксигену (АФО) та іонами кальцію, для реалізації стрес-протекторної дії на рослинні клітини залишається малодослідженим. Вивчали вплив ГАМК на стійкість проростків пшениці (Triticum aestivum L., сорт Досконала) до потенційно летального теплового стресу та участь АФО і кальцію у прояві ефектів ГАМК. Обробка проростків ГАМК в концентраціях 0,5 і 1 мМ спричиняла істотне підвищення їх виживаності після ушкоджувального прогріву у водяному термостаті (10 хв за температури 45 °С). Під впливом ГАМК відбувалося транзиторне підвищення вмісту Гідроген пероксиду у коренях проростків із наступним зростанням активності антиоксидантних ферментів – супероксиддисмутази, каталази і гваяколпероксидази. Вказані ефекти ГАМК повністю усувалися попереднім внесенням у середовище інкубації коренів скавенджера Гідроген пероксиду диметилтіосечовини (ДМТС) та значною мірою пригнічувалися в присутності інгібітору НАДФH-оксидази імідазолу. Водночас обробка проростків хелатором позаклітинного кальцію ЕГТА лише частково нівелювала зростання вмісту H2O2 і майже не впливала на підвищення активності антиоксидантних ферментів у коренях за дії ГАМК. Обробка інгібітором надходження кальцію з внутрішньоклітинних компартментів неоміцином викликала часткове зменшення впливу ГАМК на показники стану про-/антиоксидантної системи в коренях пшениці, але не усувала ці ефекти повністю. Під впливом ГАМК значно зменшувалися спричинювані тепловим стресом ушкодження мембран клітин коренів, що проявлялося у зниженні виходу з клітин УФ-В-поглинальних сполук та зменшенні вмісту продуктів пероксидного окиснення ліпідів. При цьому стрес-протекторна дія ГАМК повністю усувалася обробкою ДМТС та змінювалась у присутності кальцієвих антагоністів. Зроблено висновок про важливу роль АФО, генерованих за участю НАДФH-оксидази, в реалізації захисної дії ГАМК на проростки пшениці за умов теплового стресу та часткову залежність її протекторних ефектів від кальцієвого гомеостазу.
Ключові слова: Triticum aestivum, γ-аміномасляна кислота, активні форми Оксигену, кальцій, тепловий стрес, окиснювальні пошкодження, антиоксидантна система
Повний текст та додаткові матеріали
У вільному доступі: PDFЦитована література
Al-Quraan, N.A., GABA shunt deficiencies and accumulation of reactive oxygen species under UV treatments: insight from Arabidopsis thaliana calmodulin mutants, Acta Physiol. Plant., 2015, vol. 37, p. 86. https://doi.org/10.1007/s11738-015-1836-5
Al-Quraan, N.A. and Al-Share, A.T., Characterization of the γ-aminobutyric acid shunt pathway and oxidative damage in Arabidopsis thaliana pop 2 mutants under various abiotic stresses, Biol. Plant., 2016, vol. 60, pp. 132–138. https://doi.org/10.1007/s10535-015-0563-5
Al-Quraan, N., Al-Ajlouni, Z., and Obedat, D., The GABA shunt pathway in germinating seeds of wheat (Triticum aestivum L.) and barley (Hordeum vulgare L.) under salt stress, Seed Sci. Res., 2019, vol. 29, no. 4, pp. 250–260. https://doi.org/10.1017/S0960258519000230
Ansari, M.I., Jalil, S.U., Ansari, S.A., and Hasanuzzaman, M., GABA shunt: a key-player in mitigation of ROS during stress, Plant Growth Regul., 2021, vol. 94, pp. 131–149. https://doi.org/10.1007/s10725-021-00710-y
Bhardwaj, A., Sita, K., Sehgal, A., et al., Heat priming of lentil (Lens culinaris Medik.) seeds and foliar treatment with γ-aminobutyric acid (GABA), confers protection to reproductive function and yield traits under high-temperature stress environments, Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 11, p. 5825. https://doi.org/10.3390/ijms22115825
Bor, M. and Turkan, I., Is there a room for GABA in ROS and RNS signalling?, Environ. Exp. Bot., 2019, vol. 161, pp. 67–73. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2019.02.015
Bor, M., Seckin, B., Ozgur, R., et al., Comparative effects of drought, salt, heavy metal and heat stresses on gamma-aminobutryric acid levels of sesame (Sesamum indicum L.), Acta Physiol. Plant., 2009, vol. 31, pp. 655–659. https://doi.org/10.1007/s11738-008-0255-2
Bouché, N., Fait, A., Bouchez, D., et al., Mitochondrial succinic-semialdehyde dehydrogenase of the gammaaminobutyrate shunt is required to restrict levels of reactive oxygen intermediates in plants, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2003, vol. 100, no. 11, pp. 6843–6848. https://doi.org/10.1073/pnas.1037532100
Cheng, B., Li, Z., Liang, L., et al., The γ-aminobutyric acid (GABA) Alleviates salt stress damage during seeds germination of white clover associated with Na+/K+ transportation, dehydrins accumulation, and stress-related genes expression in white clover, Int. J. Mol. Sci., 2018, vol. 19, no. 9, p. 2520. https://doi.org/10.3390/ijms19092520
Finka, A. and Goloubinoff, P., The CNGCb and CNGCd genes from Physcomitrella patens moss encode for thermosensory calcium channels responding to fluidity changes in the plasma membrane, Cell Stress Chaperones, 2014, vol. 19, no. 1, pp. 83–90. https://doi.org/10.1007/s12192-013-0436-9
Garoosi, M.K., Sanjarian, F., and Chaichi, M., The role of γ-aminobutyric acid and salicylic acid in heat stress tolerance under salinity conditions in Origanum vulgare L., PLoS One, 2023, vol. 18, no. 7, p. e0288169. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0288169
Jin, X., Liu, T., Xu, J., et al., Exogenous GABA enhances muskmelon tolerance to salinity-alkalinity stress by regulating redox balance and chlorophyll biosynthesis, BMC Plant Biol., 2019, vol. 19, p. 48. https://doi.org/10.1186/s12870-019-1660-y
Karpets, Yu.V., Kolupaev, Yu.E., Yastreb, T.O., and Dmitriev, O.P., Possible pathways of heat resistance induction in plant cells by exogenous nitrogen oxide, Cytol. Genet., 2012, vol. 46, no. 6, pp. 354–359. https://doi.org/10.3103/S0095452712060059
Karpets, Yu.V., Kolupaev, Yu.E., and Yastreb, T.O., Signal mediators at induction of heat resistance of wheat plantlets by short-term heating, Ukr. Biochem. J., 2015, vol. 88, no. 6, pp. 104–112. https://doi.org/10.15407/ubj87.06.104
Kohli, S.K., Khanna, K., Bhardwaj, R., et al., Assessment of subcellular ROS and NO metabolism in higher plants: Multifunctional signaling molecules, Antioxidants, 2019, vol. 8, no. 12, p. 641. https://doi.org/10.3390/antiox8120641
Kolupaev, Yu.E. and Oboznyi, O.I., Participation of the active oxygen forms in the induction of ascorbate peroxidase and guaiacol peroxidase under heat hardening of wheat seedlings, Ukr. Biokhim. Zh., 2012, vol. 84, no. 6, pp. 131–138.
Kolupaev, Yu.E., Kokorev, A.I., Yastreb, T.O., and Horielova, E.I., Hydrogen peroxide as a signal mediator at inducing heat resistance in wheat seedlings by putrescine, Ukr. Biochem. J., 2019, vol. 91, no. 6, pp. 103–111. https://doi.org/10.15407/ubj91.06.103
Kolupaev, Yu.E., Horielova, E.I., Yastreb, T.O., and Ryabchun, N.I., State of antioxidant system in triticale seedlings at cold hardening of varieties of different frost resistance, Cereal Res. Commun., 2020, vol. 48, pp. 165–171. https://doi.org/10.1007/s42976-020-00022-3
Kolupaev, Yu.E., Shakhov, I.V., Kokorev, A.I., et al., Gamma-aminobutyric acid modulates antioxidant and osmoprotective systems in seedlings of Triticum aestivum cultivars differing in drought tolerance, Ukr. Biochem. J., 2023a, vol. 95, no. 5, pp. 85–97. https://doi.org/10.15407/ubj95.05.085
Kolupaev, Yu.E., Yastreb, T.O., Ryabchun, N.I., et al., Cellular mechanisms of the formation of plant adaptive responses to high temperatures, Cytol. Genet., 2023b, vol. 57, no. 1, pp. 55–75. https://doi.org/10.3103/S0095452723010048
Kozeko, L.Y., The role of HSP90 chaperones in stability and plasticity of ontogenesis of plants under normal and stressful conditions (Arabidopsis thaliana), Cytol. Genet., 2019, vol. 53, no. 2, pp. 143–161. https://doi.org/10.3103/S0095452719020063
Lecourieux, D., Mazars, C., Pauly, N., et al., Analysis and effects of cytosolic free calcium increases in response to elicitors in Nicotiana plumbaginifolia cells, Plant Cell, 2002, vol. 14, no. 10, pp. 2627–2641. https://doi.org/10.1105/tpc.005579
Lee, Y. and Lee, Y., Roles of phosphoinositides in regulation of stomatal movements, Plant Signal. Behav., 2008, vol. 3, no. 4, pp. 211–213. https://doi.org/10.4161/psb.3.4.5557
Li, Z., Zeng, W., Cheng, B., et al., γ-Aminobutyric acid enhances heat tolerance associated with the change of proteomic profiling in creeping bentgrass, Molecules, 2020, vol. 25, no. 18, p. 4270. https://doi.org/10.3390/molecules25184270
Li, Z., Burgess, P., Peng, Y., and Huang, B., Regulation of nutrient accumulation by γ-aminobutyric acid associated with GABA primingenhanced heat tolerance in creeping bentgrass, Grass Res., 2022, vol. 2, p. 5. https://doi.org/10.48130/GR-2022-0005
Liu, H.T., Huang, W.D., Pan, Q.H., et al., Contributions of PIP2-specific-phospholipase C and free salicylic acid to heat acclimation-induced thermotolerance in pea leaves, J. Plant Physiol., 2006, vol. 163, no. 4, pp. 405–416. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2005.04.027
Nayyar, H., Kaur, R., and Kaur Singh, S.R., γ-Aminobutyric acid (GABA) imparts partial protection from heat stress injury to rice seedlings by improving leaf turgor and upregulating osmoprotectants and antioxidants, J. Plant Growth Regul., 2014, vol. 33, pp. 408–419. https://doi.org/10.1007/s00344-013-9389-6
Ramesh, S.A., Tyerman, S.D., Gilliham, M., and Xu, B., γ-Aminobutyric acid (GABA) signalling in plants, Cell Mol. Life Sci., 2017, vol. 74, pp. 1577–1603. https://doi.org/10.1007/s00018-016-2415-7
Roberts, E. and Frankel, S., Gamma-aminobutyric acid in brain: its formation from glutamic-acid, J. Biol. Chem., 1950, vol. 187, no. 1, pp. 55–63.
Sagisaka, S., The occurrence of peroxide in a perennial plant, Populus gelrica, Plant Physiol., 1976, vol. 57, no. 2, pp. 308–309. https://doi.org/10.1104/pp.57.2.308
Sears, S.M. and Hewett, S.J., Influence of glutamate and GABA transport on brain excitatory/inhibitory balance, Exp. Biol. Med., 2021, vol. 246, no. 9, pp. 1069–1083. https://doi.org/10.1177/1535370221989263
Seifikalhor, M., Aliniaeifard, S., Hassani, B., et al., Diverse role of γ-aminobutyric acid in dynamic plant cell responses, Plant Cell Rep., 2019, vol. 38, no. 8, pp. 847–867. https://doi.org/10.1007/s00299-019-02396-z
Shi, S.Q., Shi, Z., Jiang, Z.P., et al., Effects of exogenous GABA on gene expression of Caragana intermedia roots under NaCl stress: regulatory roles for H2O2 and ethylene production, Plant Cell Environ., 2010, vol. 33, no. 2, pp. 149–162. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2009.02065.x
Shkliarevskyi, M.A., Karpets, Yu.V., Kolupaev, Yu.E., et al., Calcium-dependent changes in cellular redox homeostasis and heat resistance of wheat plantlets under influence of hemin (Carbon Monoxide Donor), Cytol. Genet., 2020, vol. 54, no. 6, pp. 522–530. https://doi.org/10.3103/S0095452720060109
Sita, K. and Kumar, V., Role of gamma amino butyric acid (GABA) against abiotic stress tolerance in legumes: a review, Plant Physiol. Rep., 2020, vol. 25, no. 4, pp. 654–663. https://doi.org/10.1007/s40502-020-00553-1
Smirnoff, N. and Cumbes, Q.J., Hydroxyl radical scavenging activity of compatible solutes, Phytochemistry, 1989, vol. 28, no. 4, pp. 1057–1060. https://doi.org/10.1016/0031-9422(89)80182-7
Steward, F.C., γ-Aminobutyric acid: A constituent of the potato tuber?, Science, 1949, vol. 110, pp. 439–440.
Suhel, M., Husain, T., Pandey, A., et al., An appraisal of ancient molecule GABA in abiotic stress tolerance in plants, and its crosstalk with other signaling molecules, J. Plant Growth Regul., 2023, vol. 42, pp. 614–629. https://doi.org/10.1007/s00344-022-10610-8
Tan, M., Hassan, M.J., Peng, Y., et al., Polyamines metabolism interacts with γ-aminobutyric acid, proline and nitrogen metabolisms to affect drought tolerance of creeping bentgrass, Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, no. 5, p. 2779. https://doi.org/10.3390/ijms23052779
Tang, M., Li, Z., Luo, L., et al., Nitric oxide signal, nitrogen metabolism, and water balance affected by γ-aminobutyric acid (GABA) in relation to enhanced tolerance to water stress in creeping bentgrass, Int. J. Mol. Sci., 2020, vol. 21, no. 20, p. 7460. https://doi.org/10.3390/ijms21207460
Wang, W., Liu, S., and Yan, M., Synthesis of γ-aminobutyric acid-modified chitooligosaccharide derivative and enhancing salt resistance of wheat seedlings, Molecules, 2022, vol. 27, no. 10, p. 3068. https://doi.org/10.3390/molecules27103068
Xing, S.G., Jun, Y.B., Hau, Z.W., and Liang, L.Y., Higher accumulation of γ-aminobutyric acid induced by salt stress through stimulating the activity of diamine oxidases in Glycine max (L.) Merr. roots, Plant Physiol. Biochem., 2007, vol. 45, no. 8, pp. 560–556. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2007.05.007
Xu, B., Sai, N., and Gilliham, M., The emerging role of GABA as a transport regulator and physiological signal, Plant Physiol., 2021, vol. 187, no. 4, pp. 2005–2016. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab347
Zeng, W., Hassan, M.J., Kanga, D., et al., Photosynthetic maintenance and heat shock protein accumulation relating to γ-aminobutyric acid (GABA)-regulated heat tolerance in creeping bentgrass (Agrostis stolonifera), South Afr. J. Bot., 2021, vol. 141, pp. 405–413. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2021.05.028
Zhao, Q., Ma, Y., Huang, X., et al., GABA Application enhances drought stress tolerance in wheat seedlings (Triticum aestivum L.), Plants, 2023, vol. 12, no. 13, p. 2495. https://doi.org/10.3390/plants12132495
Zhou, C., Dong, W., Jin, S., et al., γ-aminobutyric acid treatment induced chilling tolerance in postharvest peach fruit by upregulating ascorbic acid and glutathione contents at the molecular level, Front. Plant Sci., 2022, vol. 13, p. 1059979. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.1059979