Монооксид углерода (CO) рассматривается как важная молекула-газотрансмиттер, задействованная в регуляции функциональной активности растений, в том числе в процессах адаптации к стрессовым факторам. Однако связи CO с другими участниками сигналинга в растительных клетках остаются малоисследованными. Ингибиторным методом изучали роль различных пулов кальция в реализации влияния донора монооксида углерода гемина на генерацию и обезвреживание активных форм кислорода (АФК) в клетках корней проростков пшеницы (Triticum aestivum L.) и их устойчивость к повреждающему прогреву (45 оC, 10 мин). Обработка проростков 5 мкМ гемином вызывала транзиторное повышение активности внеклеточной пероксидазы в корнях и усиление генерации АФК с максимумом через 1,5–2 ч после начала воздействия. Хелатор внеклеточного кальция ЭГТА и ингибитор образования инозитол-1,4,5-фосфата неомицин, снижающий поступление кальция в цитозоль из внутриклеточных компартментов, практически полностью устраняли повышение активности внеклеточной пероксидазы, вызываемое экзогенным CO. При этом ЭГТА (полностью) и неомицин (частично) нивелировали повышение содержания пероксида водорода в корнях проростков, происходящее под влиянием донора CO. Обработка проростков гемином также индуцировала повышение активности супероксиддисмутазы, каталазы и внутриклеточной пероксидазы в корнях. Оба кальциевых антагониста устраняли эти эффекты. Также в присутствии ЭГТА и неомицина не проявлялось положительное влияние обработки гемином на состояние биомембран и выживание проростков после повреждающего прогрева. Сделано заключение, что как внеклеточный, так и депонированный во внутриклеточных компартментах кальций участвует в вызываемом донором CO усилении образования АФК, индуцировании антиоксидантной системы и развитии теплоустойчивости проростков пшеницы.
РЕЗЮМЕ. Монооксид вуглецю (CO) розглядається як важлива молекула-газотрансмітер, задіяна у регуляції функціональної активності рослин, у тому числі в процесах адаптації до стресових чинників. Однак зв’язки CO з іншими учасниками сигналінгу в рослинних клітинах залишаються малодослідженими. Інгібіторним методом вивчали роль різних пулів кальцію в реалізації впливу донора монооксиду вуглецю геміну на генерацію і знешкодження активних форм кисню (АФК) в клітинах коренів проростків пшениці (Triticum aestivum L.) та їх стійкість до ушкоджуючого прогріву (45°C, 10 хв). Обробка проростків 5 мкМ геміном викликала транзиторне підвищення активності позаклітинної пероксидази в коренях і посилення генерації АФК з максимумом через 1,5–2 год від початку впливу. Хелатор позаклітинного кальцію ЕГТА та інгібітор утворення інозитол-1,4,5-фосфату неоміцин, що знижує надходження кальцію в цитозоль із внутрішньоклітинних компартментів, практично повністю усували підвищення активності позаклітинної пероксидази, спричинюване екзогенним CO. При цьому ЕГТА (повністю) і неоміцин (частково) нівелювали підвищення вмісту пероксиду водню в коренях проростків, що відбувалося під впливом донора CO. Обробка проростків геміном також індукувала підвищення активності супероксиддисмутази, каталази і внутрішньоклітинної пероксидази у коренях. Обидва кальцієві антагоністи усували ці ефекти. Також у присутності ЕГТА і неоміцину не виявлявся позитивний вплив обробки геміном на стан біомембран і виживаність проростків після ушкоджуючого прогріву. Зроблено висновок, що як позаклітинний, так і депонований у внутрішньоклітинних компартментах кальцій бере участь у спричинюваному донором CO посиленні утворення АФК, індукуванні антиоксидантної системи і розвитку теплостійкості проростків пшениці.
Ключові слова: Triticum aestivum L., монооксид углерода, кальций, активные формы кислорода, теплоустойчивость
Повний текст та додаткові матеріали
Цитована література
1. He, H. and He, L., The role of carbon monoxide signaling in the responses of plants to abiotic stresses, Nitric Oxide, 2014, vol. 42, pp. 40–43.https://doi.org/10.1016/j.niox.2014.08.011
2. Santa-Cruz, D.M., Pacienza, N.A., Polizio, A.H., Balestrasse, K.B., Tomaro, M.L., and Yannarelli, G.G., Nitric oxide synthase-like dependent NO production enhances heme oxygenase up-regulation in ultra-violet-B-irradiated soybean plants. Phytochemistry, 2010, vol. 71, no. 14–5, pp. 1700–1707. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2010.07.009
3. Lin, Y.T., Zhang, W., Qi, F., Cui, W.T., Xie, Y.J., and Shen, W.B., Hydrogen-rich water regulates cucumber adventitious root development in a heme oxygenase-1/ carbon monoxide-dependent manner, J. Plant Physiol., 2014, vol. 171, no. 2, pp. 1–8. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2013.08.009
4. Xie Y.J., Zhang C., Lai D.W., Sun Y., Samma M.K., Zhang J., and Shen W., Hydrogen sulfide delays GA-triggered programmed cell death in wheat aleurone layers by the modulation of glutathione homeostasis and heme oxygenase-1 expression, J. Plant Physiol., 2014, vol. 171, no. 2, pp. 53–62. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2013.09.018
5. Dekker, J. and Hargrove, M., Weedy adaptation in Setaria spp. V. Effects of gaseous environment on giant foxtail (Setaria faberii) (Poaceae) seed germination, Am. J. Bot., 2002, vol. 89, no. 3, pp. 410–416. https://doi.org/10.3732/ajb.89.3.410
6. Cui, W.T., Qi, F., Zhang, Y.H., Cao, H., Zhang, J., Wang, R., and Shen, W., Methane-rich water induces cucumber adventitious rooting through heme oxygenase1/carbon monoxide and Ca2+ pathways, Plant Cell Rep., 2015, vol. 34, no. 3, pp. 435–445. https://doi.org/10.1007/s00299-014-1723-3
7. Chen, Y., Wang, M., Hu, L., Liao, W., Dawuda, M.M., and Li, C., Carbon monoxide is involved in hydrogen gas-induced adventitious root development in cucumber under simulated drought stress, Front. Plant Sci., 2017, vol. 8, p. 128. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.00128
8. Huang, J., Han, B., Xu, S., Zhou, M., and Shen, W., Heme oxygenase-1 is involved in the cytokinin-induced alleviation of senescence in detached wheat leaves during dark incubation, J. Plant Physiol., 2011, vol. 168, no. 8, pp. 768–775. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2010.10.010
9. Zhang, S., Li, Y., and Pei, F., Carbon monoxide fumigation improved the quality, nutrients, and antioxidant activities of postharvest peach, Int. J. Food Sci., 2014, vol. 2014, 834150. https://doi.org/10.1155/2014/834150
10. Kolupaev, Yu.E., Karpets, Yu.V., Beschasniy, S.P., and Dmitriev, A.P., Gasotransmitters and their role in adaptive reactions of plant cells, Cytol. Genet., 2019, vol. 53, no. 5, pp. 392–406. https://doi.org/10.3103/S0095452719050098
11. Shekhawat, G.S. and Verma, K., Haem oxygenase (HO): an overlooked enzyme of plant metabolism and defense, J. Exp. Bot., 2010, vol. 61, no. 9, pp. 2255–2270. https://doi.org/10.1093/jxb/erq074
12. Liu, Y., Xu, S., Ling, T., Xu, L., and Shen, W., Heme oxygenase/carbon monoxide system participates in regulating wheat seed germination under osmotic stress involving the nitric oxide pathway, J. Plant Physiol., 2010, vol. 167, no. 16, pp. 1371137–9. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2010.05.021
13. Wei, M.Y., Chao, Y.Y., and Kao, C.H., NaCl-induced heme oxygenase in roots of rice seedlings is mediated through hydrogen peroxide, Plant Growth Regul., 2013, vol. 69, pp. 209–214. https://doi.org/10.1007/s10725-012-9762-7
14. He, H. and He, L., Heme oxygenase 1 and abiotic stresses in plants, Acta Physiol. Plant., 2014, vol. 36, pp. 581–588. https://doi.org/10.1007/s11738-013-1444-1
15. Verma, K., Dixit, S., Shekhawat, G.S., and Alam, A., Antioxidant activity of heme oxygenase 1 in Brassica juncea (L.) Czern. (Indian mustard) under salt stress, Turk. J. Biol., 2015, vol. 39, pp. 540–549. https://doi.org/10.3906/biy-1501-28
16. Bai, X., Chen, J., Kong, X., Todd, C.D., Yang, Y., Hu, X., and Li, D.Z., Carbon monoxide enhances the chilling tolerance of recalcitrant Baccaurea ramiflora seeds via nitric oxide-mediated glutathione homeostasis, Free Radica. Biol. Med., 2012, vol. 53, pp. 710–720. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2012.05.042
17. Cheng, T., Hu, L., Wang, P., Yang, X., Peng, Y., Lu, Y., Chen, J., Shi, J., Carbon monoxide potentiates high temperature-induced nicotine biosynthesis in Tobacco, Int. J. Mol. Sci., 2018, vol. 19, no. 1, p. 188. https://doi.org/10.3390/ijms19010188
18. Ling, T., Zhang, B., Cui, W., Wu, M., Lin, J., Zhou, W., Huang, J., and Shen, W., Carbon monoxide mitigates salt-induced inhibition of root growth and suppresses programmed cell death in wheat primary roots by inhibiting superoxide anion overproduction, Plant Sci., 2009, vol. 177, no. 4, pp. 331–340. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2009.06.004
19. Meng, D.K., Chen, J., and Yang, Z.M., Enhancement of tolerance of Indian mustard (Brassica juncea) to mercury by carbon monoxide, J. Hazard. Mater., 2011, vol. 186, no. 2–3, pp. 1823–1829.https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2010.12.062
20. Li, Z.G. and Gu, S.P., Hydrogen sulfide as a signal molecule in hematin-induced heat tolerance of tobacco cell suspension, Biol. Plant., 2016, vol. 60, no. 3, pp. 595–600. https://doi.org/10.1007/s10535-016-0612-8
21. Yuan, X.X., Wang, J., Xie, Y.J., and Shen, W.B., Effects of carbon monoxide on salt tolerance and proline content of roots in wheat seedling, Plant Physiol. Commun., 2009, vol. 45, no. 6, pp. 567–570.
22. She, X.P., Song, X.G., Carbon monoxide-induced stomatal closure involves generation of hydrogen peroxide in Vicia faba guard cells, J. Integr. Plant Biol., 2008, vol. 50, no. 12, pp. 1539–1548. doi 10.1111/j.1744-7909.2008.00716.x
23. Glyan’ko, A.K. and Ischenko, A.A., Structural and functional characteristics of plant NADPH oxidase: a review, Appl. Biochem. Microbiol., 2010, vol. 46, no. 5, pp. 463–471. https://doi.org/10.1134/S0003683810050017
24. Sharova, E.I. and Medvedev, S.S., Redox reactions in apoplast of growing cells, Russ. J. Plant Physiol., 2017, vol. 64, no. 1, pp. 1–14. https://doi.org/10.1134/S1021443717010149
25. Minibayeva, F., Kolesnikov, O., Chasov, A., Beckett, R.P., Lüthje, S., Vylegzhanina, N., Buck, F., and Böttger, M., Wound-induced apoplastic peroxidase activities: their roles in the production and detoxification of reactive oxygen species, Plant Cell Environ., 2009, vol. 32, no. 5, pp. 497–508. https://doi.org/10.1111/j.1365-3040.2009.01944.x
26. Xuan, W., Huang, L., Li, M., Huang, B., Xu, S., Liu, H., Gao, Y., and Shen, W., Induction of growth elongation in wheat root segments by heme molecules: a regulatory role of carbon monoxide in plants?, Plant Growth Regul., 2007, vol. 52, no.1, pp. 41–51. https://doi.org/10.1007/s10725-007-9175-1
27. Wilkinson, W.J., Kemp, P.J. Carbon monoxide: an emerging regulator of ion channels, J. Physiol., 2011, vol. 589, no. 13, pp. 3055–3062. doi . 2011.206706https://doi.org/10.1113/jphysiol
28. Sa, Z.S., Huang, L.Q., Wu, G.L., Ding, J.P., Chen, X.Y., Yu, T., Ci, S., and Shen, W.B., Carbon monoxide: a novel antioxidant against oxidative stress in wheat seedling leaves, J. Integr. Plant Biol., 2007, vol. 49, no. 5, pp. 638–645. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2007.00461.x
29. Hsu, Y.Y., Chao, Y.Y., and Kao, C.H., Cobalt chloride-induced lateral root formation in rice: the role of heme oxygenase, J. Plant Physiol., 2013, vol. 170, no. 12, pp. 1075–1081. doi . jplph.2013.03.004
30. Hsu, Y.Y., Chao, Y.Y., and Kao, C.H., Methyl jasmonate-induced lateral root formation in rice: The role of heme oxygenase and calcium, J. Plant Physiol., 2013, vol. 170, no. 1, pp. 63–69. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2012.08.015
31. Ogasawara, Y., Kaya, H., Hiraoka, G., Yumoto, F., Kimura, S., Kadota, Y., Hishinuma, H., Senzaki, E., Yamagoe, S., Nagata, K., Nara, M., Suzuki, K., Tanokura, M., and Kuchitsu, K., Synergistic activation of the Arabidopsis NADPH oxidase AtrbohD by Ca2+ and phosphorylation, J. Biol. Chem., 2008, vol. 283, no. 14, pp. 8885–8892. https://doi.org/10.1074/jbc.M708106200
32. Gazaryan, I.G., Khushpul’yan, D.M., and Tishkov, V.I., Structural features and mechanism of action of plant peroxidases, Usp. Biol. Khim., 2006, vol. 46, pp. 303–322.
33. Demidchik, V., Reactive oxygen species and oxidative stress in plants, in Plant Stress Physiology, Shabala, S., Ed., CAB International, 2012, pp. 24–58. https://doi.org/10.1079/9781845939953.0024
34. Shkliarevskyi, M.A., Kolupaev, Yu.E., Karpets, Yu.V., Shvidenko, M.V., and Dmitriev, O.P., Influence of carbon monoxide (CO) donor on heat resistance of wheat plantlets and generation of reactive oxygen species by them, Dopov. Nac. Akad. Nauk Ukr., 2020, no. 8, pp. 73–80.https://doi.org/10.15407/dopovidi2020.08.073
35. Kolupaev, Yu.E., Oboznyi, A.I., and Shvidenko, N.V., Role of hydrogen peroxide in generation of a signal inducing heat tolerance of wheat seedlings, Russ. J. Plant Physiol., 2013, vol. 60, no. 2, pp. 227–234. https://doi.org/10.1134/S102144371302012X
36. Minibayeva, E.V., Gordon, L.K., Kolesnikov, O.P., and Chasov A.V., Role of extracellular peroxidase in the superoxide production by wheat root cells, Protoplasma, 2001, vol. 217, nos. 1–3, pp. 125–128. https://doi.org/10.1007/BF01289421
37. Sagisaka, S., The occurrence of peroxide in a perennial plant, Populus gelrica, Plant Physiol., 1976, vol. 57, no. 2, pp. 308–309. https://doi.org/10.1104/pp.57.2.308
38. Karpets, Yu.V., Kolupaev, Yu.E., Yastreb, T.O., and Oboznyi A.I., Effects of NO-status modification, heat hardening, and hydrogen peroxide on the activity of antioxidant enzymes in wheat seedlings, Russ. J. Plant Physiol., 2015, vol. 62, no. 3, pp. 292–298. https://doi.org/10.1134/S1021443715030097
39. Melekhov, E.I. and Efremova, L.K., Effect of phytohor-mones on plant cell stability to heating and to 2,4-D treatments, Fiziol. Rast., 1990, vol. 37, no. 3, pp. 561–568.
40. Bolwell, G.P. and Wojtaszek, P., Mechanisms for the generation of reactive oxygen species in plant defense—a broad perspective, Physiol. Mol. Plant Pathol., 1997, vol. 51, no. 6, pp. 347–366. https://doi.org/10.1006/pmpp.1997.0129
41. Kolupaev, Yu.E., Akinina, G.E., and Mokrousov, A.V., Induction of heat tolerance in wheat coleoptiles by calcium ions and its relation to oxidative stress, Russ. J. Plant Physiol., 2005, vol. 52, no. 2, pp. 199–204. https://doi.org/10.1007/s11183-005-0030-9
42. Chasov, A.V., Alekseeva, V.Y., Kolesnikov, O.P., and Minibayeva, F.V., Activation of extracellular peroxidase of wheat roots under the action of xenobiotics, Appl. Biochem. Microbiol., 2010, vol. 46, no. 4, pp. 431–437. https://doi.org/10.1134/S0003683810040125
43. Maksimov, I.V., Troshina, N.B., Surina O.B., Cherepanova E.A., and Yarullina L.G., Influence of Ca2+ ions on metabolism of active oxygen species in wheat calli cocultured with the bunt pathogen Tilletia caries, Appl. Biochem. Microbiol., 2010, Vol. 46, no. 5, pp. 530–535. https://doi.org/10.1134/S000368381005011X
44. Bakardjieva, N.T., Izvorska, N.D., and Hristova, N., Influence of Ca2+ on the activity and release of peroxidase from Tobacco callus tissues, Dokl. Bulg. Akad. Nauk, 1987, vol. 40, no. 8, pp. 84–88.
45. Kolupaev, Yu.E., Karpets, Yu.V., and Kabashnikova, L.F., Antioxidative system of plants: Cellular compartmentalization, protective and signaling functions, mechanisms of regulation (review), Appl. Biochem. Microbiol., 2019, vol. 55, no. 5, pp. 441–459. https://doi.org/10.1134/S0003683819050089
46. Hu, X., Jiang, M., Zhang, J., Zhang, A., Lin, F., and Tan, M., Calcium-calmodulin is required for abscisic acid-induced antioxidant defense and functions both upstream and downstream of H2O2 production in leaves of maize (Zea mays) plants, New Phytol., 2007, vol. 173, no. 1, pp. 27–38. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2006.01888.x
47. Niu, L. and Liao, W., Hydrogen peroxide signaling in plant development and abiotic responses: crosstalk with nitric oxide and calcium, Front. Plant Sci., 2016, vol. 7, p. 230. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00230
48. Liu, Y., Xu, S., Ling, T., Xu, L., and Shen, W., Heme oxygenase/carbon monoxide system participates in regulating wheat seed germination under osmotic stress involving the nitric oxide pathway, J. Plant Physiol., 2010, vol. 167, no. 16, pp. 1371–1379. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2010.05.021