Цитологія і генетика 2023, том 57, № 4, 27-35
Cytology and Genetics 2023, том 57, № 4, 312–319, doi: https://www.doi.org/https://doi.org/10.3103/S0095452723040072

Роль кальцію у реалізації дії брасиностероїдів за умов індукції оксидативного стресу у тютюну

Кретинін С.В., Колесников Я.С.

  • Інститут біоорганічної хімії та нафтохімії ім. В.П. Кухаря Національної академії наук України, вул. Академіка Кухаря 1, Kиїв, 02660, Україна

Брасиностероїди – це рослинні гормони, які відіграють важливу роль у регуляції росту, розвитку та стресових реакціях рослин, зокрема, в індукції толерантності до оксидативного стресу. Відомо, що оксидативний стрес у рослин, який полягає у різкому акумулюванні активних форм кисню (АФК), індукується гербіцидом метилвіологеном. Оскільки кальцій відіграє важливу роль у трансдукції сигналів брасиностероїдів у клітинах рослин і тісно взаємодіє з мережею АФК у клітинах, було досліджено роль кальцію в модуляції брасиностероїдами балансу АФК з використанням трансгенних рослин тютюну 35S::AtCAX1. Встановлено, що рослини тютюну 35S::AtCAX1 зі штучним дефіцитом кальцію в цитозолі є більш чутливими до оксидативного пошкодження, індукованого дією метилвіологену. Рівень пероксидного окиснення ліпідів та окисненого глутатіону був вищим, однак активація супероксиддисмутази та глутатіонредуктази була послабленою у мутованих рослин. У рослин 35S::AtCAX1 змінюється вплив брасиностероїдів на показники оксидативного стану. Часткове відновлення рівня хлорофілу, послаблення пероксидного окиснення ліпідів та зниження рівня окисненого глутатіону, а також активація супероксиддисмутази та глутатіонредуктази, індуковані брасиностероїдами, були менш вираженими у трансгенних рослин. Результати аналізу ко-експресії генів, білок-білкових взаємодій та пост-трансляційних модифікацій in silico підтверджують, що брасиностероїди за допомогою кальцій-залежних сигнальних процесів регулюють механізми реакції рослин тютюну на дію метилвіологену, сприяючи формуванню балансу активних форм кисню.

Ключові слова: брасиностероїди, кальцій, метилвіологен, антиоксидантний фермент, активні форми кисню

Цитологія і генетика
2023, том 57, № 4, 27-35

Current Issue
Cytology and Genetics
2023, том 57, № 4, 312–319,
doi: https://doi.org/10.3103/S0095452723040072

Повний текст та додаткові матеріали

Цитована література

Ahlfors, R., Leng, S., Overmyer, K., et al., Arabidopsis RADICAL-INDUCED CELL DEATH1 belongs to the WWE protein-protein interaction domain protein family and modulates abscisic acid, ethylene, and methyl jasmonate responses, Plant Cell, 2004, vol. 16, no. 7, pp. 1925–1937. https://doi.org/10.1105/tpc.021832

Alfatih, A., Wu, J., Jan, S.U., et al., Loss of rice PARAQUAT TOLERANCE 3 confers enhanced resistance to abiotic stresses and increases grain yield in field, Plant Cell Environ., 2020, vol. 43, no. 11, pp. 2743–2754. https://doi.org/10.1111/pce.13856

Bradford, M.M., A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding, Anal. Biochem., 1976, vol. 72, no. 1, pp. 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3

Brunharo, C.A.C.G. and Hanson, B.D., Vacuolar sequestration of paraquat is involved in the resistance mechanism in Lolium perenne L. spp. multiflorum, Front. Plant Sci., 2017, vol. 8, pp. 1485–1485. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01485

Cha, J.-Y., Shin, G.-I., Ahn, G., et al., Loss-of-function in GIGANTEA confers resistance to PPO-inhibiting herbicide tiafenacil through transcriptional activation of antioxidant genes in Arabidopsis, Appl. Biol. Chem., 2022, vol. 65, p. 66. https://doi.org/10.1186/s13765-022-00734-6

Chaudhuri, A., Halder, K., Abdin, M.Z., et al., Abiotic stress tolerance in plants: brassinosteroids navigate competently, Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, no. 23, p. 14577. https://doi.org/10.3390/ijms232314577

Chen, R., Sun, S., Wang, C., et al., The Arabidopsis PARAQUAT RESISTANT2 gene encodes an S-nitrosoglutathione reductase that is a key regulator of cell death, Cell Res., 2009, vol. 19, no. 12, pp. 1377–1387. https://doi.org/10.1038/cr.2009.117

Dong, S., Hu, H., Wang, Y., et al., A pqr2 mutant encodes a defective polyamine transporter and is negatively affected by ABA for paraquat resistance in Arabidopsis thaliana, J. Plant Res., 2016, vol. 129, no. 5, pp. 899–907. https://doi.org/10.1007/s10265-016-0819-y

Fujita, M. and Shinozaki, K., Identification of polyamine transporters in plants: paraquat transport provides crucial clues, Plant Cell Physiol., 2014, vol. 55, no. 5, pp. 855–861. https://doi.org/10.1093/pcp/pcu032

Fujita, M., Fujita, Y., Iuchi, S., et al., Natural variation in a polyamine transporter determines paraquat tolerance in Arabidopsis, PNAS, 2012, vol. 109, no. 16, pp. 6343–6347. https://doi.org/10.1073/pnas.1121406109

Gill, S.S. and Tuteja, N., Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop plants, Plant Physiol. Biochem., 2010, vol. 48, no. 12, pp. 909–930. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2010.08.016

Hirschi, K.D., Expression of Arabidopsis CAX1 in tobacco: altered calcium homeostasis and increased stress sensitivity, Plant Cell, 1999, vol. 11, no. 11, pp. 2113–2122. https://doi.org/10.1105/tpc.11.11.2113

Hruz, T., Laule, O., Szabo, G., et al., Genevestigator V3: a reference expression database for the meta-analysis of transcriptomes, Adv. Bioinf., 2008, vol. 2008, p. 420747. https://doi.org/10.1155/2008/420747

Karpov, P.A., Novozhylov, D.O., Isayenkov, S.V., et al., Motif-based prediction of plant tubulin phosphorylation sites associated with calcium-dependent protein kinases in Arabidopsis thaliana, Cytol. Genet., 2018, vol. 52, no. 6, pp. 428–439. https://doi.org/10.3103/S0095452718060038

Kuběnová, L., Takáč, T., Šamaj, J., et al., Single amino acid exchange in ACTIN2 confers increased tolerance to oxidative stress in Arabidops is der1–3 mutant, Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 4, p. 1879. https://doi.org/10.3390/ijms22041879

Li, J., Mu, J., Bai, J., et al., PARAQUAT RESISTANT1, a Golgi-localized putative transporter protein, is involved in intracellular transport of paraquat, Plant Physiol., 2013, vol. 162, no. 1, pp. 470–483. https://doi.org/10.1104/pp.113.213892

Li, Y., Liu, Y., Jin, L., et al., Crosstalk between Ca2+ and other regulators assists plants in responding to abiotic stress, Plants (Basel), 2022, vol. 11, no. 10, p. 1351. https://doi.org/10.3390/plants11101351

Liu, L., Sun, Y., Zhang, M., et al., ZmBSK1 positively regulates BR-induced H2O2 production via NADPH oxidase and functions in oxidative stress tolerance in maize, Plant Physiol. Biochem., 2022, vol. 185, pp. 325–335. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2022.06.011

Luo, C., Cai, X.-T., Du, J., et al., PARAQUAT TOLERANCE3 is an E3 ligase that switches off activated oxidative re sponse by targeting histonemodifying PROTEIN METHYLTRANSFERASE4b, PLoS Genet., 2016, vol. 12, no. 9, p. e1006332. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1006332

Nakamura, M., Buzas, D.M., Kato, A., et al., The role of Arabidopsis thaliana NAR1, a cytosolic iron-sulfur cluster assembly component, in gametophytic gene expression and oxidative stress responses in vegetative tissue, New Phytol., 2013, vol. 199, no. 4, pp. 925–935. https://doi.org/10.1111/nph.12350

Novozhylov, D.O., Karpov, P.A., and Blume, Y.B., Bioinformatic search for Ca2+- and calmodulin-dependent protein kinases potentially associated with the regulation of plant cytoskeleton, Cytol. Genet., 2017, vol. 51, no. 4, pp. 239–246. https://doi.org/10.3103/S0095452717040053

Omoarelojie, L.O., Kulkarni, M.G., Finnie, J.F., et al., Smoke-derived cues in the regulation of seed germination: are Ca2+-dependent signals involved?, Plant Growth Regul., 2022, vol. 97, no. 2, pp. 343–355. https://doi.org/10.1007/s10725-021-00745-1

Sartori, F. and Vidrio, E., Environmental fate and ecotoxicology of paraquat: a California perspective, Toxicol. Environ. Chem., 2018, vol. 100, nos. 5–7, pp. 479–517. https://doi.org/10.1080/02772248.2018.1460369

Sipari, N., Lihavainen, J., Shapiguzov, A., et al., Primary metabolite responses to oxidative stress in early-senescing and paraquat resistant Arabidopsis thaliana rcd1 (Radical-Induced Cell Death1), Front. Plant Sci., 2020, vol. 11, p. 194. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.00194

Tian, Y., Fan, M., Qin, Z., et al., Hydrogen peroxide positively regulates brassinosteroid signaling through oxidation of the BRASSINAZOLE-RESISTANT1 transcription factor, Nat. Commun., 2018, vol. 9, no. 1, p. 1063. https://doi.org/10.1038/s41467-018-03463-x

Xi, J., Xu, P., and Xiang, C.-B., Loss of AtPDR11, a plasma membrane-localized ABC transporter, confers paraquat tolerance in Arabidopsis thaliana, Plant J., 2012, vol. 69, no. 5, pp. 782–791. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2011.04830.x

Xia, X.-J., Wang, Y.-J., Zhou, Y.-H., et al., Reactive oxygen species are involved in brassinosteroid-induced stress tolerance in cucumber, Plant Physiol., 2009, vol. 150, no. 2, pp. 801–814. https://doi.org/10.1104/pp.109.138230

Xia, J.Q., Nazish, T., Javaid, A., et al., A gain-of-function mutation of the MATE family transporter DTX6 confers paraquat resistance in Arabidopsis, Mol. Plant, 2021, vol. 14, no. 12, pp. 2126–2133. https://doi.org/10.1016/j.molp.2021.09.004

Yannarelli, G.G., Fernández-Alvarez, A.J., Santa-Cruz, D.M., et al., Glutathione reductase activity and isoforms in leaves and roots of wheat plants subjected to cadmium stress, Phytochemistry, 2007, vol. 68, no. 4, pp. 505–512. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2006.11.016

Yip Delormel, T. and Boudsocq, M., Properties and functions of calcium-dependent protein kinases and their relatives in Arabidopsis thaliana, New Phytol., 2019, vol. 224, no. 2, pp. 585–604. https://doi.org/10.1111/nph.16088