Ремоделювання архітектоніки колагенвмісних сполучнотканинних волокон метастатичниго раку передміхурової залози

Налєскіна Л.А., Лук’янова Н.Ю., Задворний Т.В., Кунська Л.М., Мушій О.М., Чехун В.Ф.

Інститут експериментальної патології, онкології і радіобіології ім. Р.Є. Кавецького НАН України, вул. Васильківська, 45, Київ, 03022, Україна

Проведено морфологічне дослідження, спрямоване на визначення ролі фібрилярної організації колагенвмісної сполучної тканини раку передміхурової залози у пухлинній прогресії, зокрема метастазуванні у кісткову тканину. Використано гістологічний матеріал 55 пацієнтів із ступенем злоякісності раку передміхурової залози 6–9 балів за шкалою Глісона без пухлинної прогресії та метастазами у кістки. Особливості архітектоніки колагенвмісної сполучної тканини новоутворень визначали при застосуванні методу Ван-Гізона. Встановлено, що наслідком ремоделювання колагенвмісної сполучної тканини навколо епітеліальних пухлинних структур з агресивним раком передміхурової залози (8–9 балів за Глісоном) є збільшення відсотку розтягнутих та вирівняних колагенових фібрил порівняно з вигнутими; для прилеглої та оточуючої строми характерне збільшення загальної площі колагенвмісних волокон, виражені ознаки десмоплазії, компактизація їх розташування, зростання ширини, вирівнювання, подовження. Отримані дані свідчать про те, що ремоделювання колагенвмісного сполучнотканинного компоненту раку передміхурової залози обумовлює безперешкодну міграцію та інвазію пухлинних клітин, зокрема тих, які експресують білки ремоделювання кісткової тканини.

Ключові слова: рак передміхурової залози, міграція, інвазія пухлинних клітин, архітектоніка колагенвмісної сполучної тканини, строма пухлини, метастатична прогресія

Цитологія і генетика
2023, том 57, № 5, 25-32

Cytology and Genetics
2023, том 57, № 5, 406–412,
doi: https://doi.org/10.3103/S0095452723050031

Повний текст та додаткові матеріали

Цитована література

Angel, P.A. and Zambrzycki, S.C., Predictive value of collagen in cancer, Adv. Cancer Res., 2022, vol. 154, pp. 15–45. https://doi.org/10.1016/bs.acr.2022.02.004

Angel, P.M., Spruill, L., Jefferson, M., et al., Zonal regulation of collagen-type proteins and post-translational modifications in prostatic benign and cancer tissues by imaging mass spectrometry, Prostate, 2020, vol. 80, no. 13, pp. 1071–1086. https://doi.org/10.1002/pros.24031

Badaoui, M., Mimsy-Julienne, C., Saby, Ch., et al., Collagen type 1 promotes survival of human breast cancer cells by overexpressing Kv10.1 potassium and Orai1 calcium channels through DDR1-dependent pathway, Oncotarget, 2018, vol. 9, no. 37, pp. 24653–24671. https://doi.org/10.18632/oncotarget.19065

Bodelon, C., Mullooly, M., Pfeiffer, R.M., et al., Mammary collagen architecture and its association with mammographic density and lesion severity among women undergoing image-guided breast biopsy, Breast Cancer Res., 2021, vol. 23, p. 105. https://doi.org/10.1186/s13058-021-01482-z

Drifka, C.R., Loeffler, A.G., Mathewson, K., et al., Highly aligned stromal collagen is a negative prognostic factor following pancreatic ductal adenocarcinoma resection, Oncotarget, 2016, vol. 7, no. 46, pp. 76197–76213. https://doi.org/10.18632/oncotarget.12772

Epstein, J.I., Egevad, L., Amin, M.B., et al., The 2014 International Society of Urological Pathology (ISUP) consensus conference on Gleason grading of prostatic carcinoma: Definition of grading patterns and proposal for a new grading system, Am. J. Surg. Pathol., 2016, vol. 40, no. 2, pp. 244–252. https://doi.org/10.1097/pas.0000000000000530

Fang, M., Yuan, J., Peng, Ch., and Li, Yu., Collagen as a double-edged sword in tumor progression, Tumor Biol., 2014, vol. 35, no. 4, pp. 2871–2882. https://doi.org/10.1007/s13277-013-1511-7

Garcia, A.M., Magalhes, F.L., Soares, J.S., et al., Second harmonic generation imaging of the collagen architecture in prostate cancer tissue, Biomed. Phys. Eng., 2018, vol. 4, p. 025026. https://doi.org/10.1088/2057-1976/aaa379

Gleason, D.F. and Mellinger, G.T., Classification of prostatic carcinomas, Cancer Chemother. Rep., 1966, vol. 50, no. 3, pp. 125–128.

Gole, L., Yeong, J., Lim, J.Ch.T., et al., Quantitative stain-free imaging and digital profiling of collagen structure reveal diverse survival of triple negative breast cancer patients, Breast Cancer Res., 2020, vol. 22. https://breast-cancer-research.biomedcentral.com/articles/10.1186/s13058-020-01282-x.

Guillaumin, J.-B., Djerroudi, L., Aubry, J.-F., et al., Proof of concept of 3-d backscatter tensor imaging tomography for non-invasive assessment of Human Breast Cancer Collagen Organization, Ultrasound Med. Biol., 2022, vol. 48, no. 9, pp. 1867–1878.

Necula, L., Matei, L., Dragu, D., et al., Collagen family as promising biomarkers and therapeutic targets in cancer, Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, p. 12415. https://doi.org/10.3390/ijms232012415

Ouellette, J.N., Drifka, C.R., Pointer, K.B., et al., Navigating the collagen jungle: The biomedical potential of Fiber Organization in Cancer, Bioengineering (Basel), 2021, vol. 8, no. 2, p. 17. https://doi.org/10.3390/bioengineering8020017

Pavlova, I.P., Nair, S.S., Lundon, D., et al., Multiphoton Microscopy for identifying collagen signatures associated with biochemical recurrence in prostate cancer patients, J. Pers. Med., 2021, vol. 11, no. 11, p. 1061. https://doi.org/10.3390/jpm11111061

Provenzano, P.P., Eliceiri, K.W., Campbell, J.M., et al., Collagen reorganization at the tumor-stromal interface facilitates local invasion, BMC Med., 2006, vol. 4, no. 1, p. 38. https://doi.org/10.1186/1741-7015-4-38

Rømer, A.M., Thorseth, M.L., and Hargbøl, D., Immune modulatory properties of collagen in cancer, Front. Immunol., 2021, vol. 12, p. 791453. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.791453

Shah, R.B., Current perspectives on the Gleason grading of prostate cancer, Arch. Pathol. Lab. Med., 2009, vol. 133, no. 11, pp. 1810–1816. https://doi.org/10.5858/133.11.1810

Song, K., Yu, Z., Zu, X., et al., Collagen remodeling along cancer progression providing a novel opportunity for cancer diagnosis and treatment, Int. J. Mol. Sci., 2022, vol. 23, no. 18, p. 10509. https://doi.org/10.3390/ijms231810509

Taufalele, P.V., VanderBurgh, J.A., Muñoz, A., et al., Fiber alignment drives changes in architectural and mechanical features in collagen matrices, PLoS, 2019. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0216537

Xi, G., Guo, W., Kang, D., et al., Large-scale tumor-associated collagen signatures identify high-risk breast cancer patients, Theranostics, 2021, vol. 11, no. 7, pp. 3229–3243. https://doi.org/10.7150/thno.55921

Xi, G., Qiu, L., Xu, S., et al., Computer-assisted quantification of tumor-associated collagen signatures to improve the prognosis prediction of breast cancer, BMC Med., 2021, vol. 19, p. 273. https://bmcmedicine.biomedcentral.com/articles/10.1186/s12916-021-02146-7.

Yavuz, B.G., Pestana, R.C., Abugabal, Y.I., et al., Origin and role of hepatic myofibroblasts in hepatocellular carcinoma, Oncotarget, 2020, vol. 11, pp. 1186–1201. https://doi.org/10.18632/oncotarget.27532

Zainab, H. and Sultana, A., Shaimaa. Stromal desmoplasia as a possible prognostic indicator in different grades of oral squamous cell carcinoma, Int. J. Oral Maxillofac. Pathol., 2019, vol. 23, no. 3, pp. 338–343. https://doi.org/10.4103/jomfp.JOMFP_136_19

Zhang, J., Liu, J., Zhang, H., et al., The role of network-forming collagens in cancer progression, Int. J. Cancer, 2022, vol. 151, no. 15, pp. 833–842. https://doi.org/10.1002/ijc.34004

Zundera, S.M., Gelderblom, H., Tollenaara, R.A., and Mesker, W.E., The significance of stromal collagen organization in cancer tissue: An in-depth discussion of literature, Crit. Rev. Oncol./Hematol., 2020, vol. 151, p. 102907. https://doi.org/10.1016/j.critrevonc.2020.102907