Транскрипционный фактор JIN1/MYC2, считающийся ключевым в жасмонатном сигналинге, участвует также в трансдукции сигналов абсцизовой кислоты и, вероятно, в реализации эффектов других посредников, задействованных в формировании адаптивных реакций растений. С использованием мутантов арабидопсиса jin1 исследовали его возможное участие в реализации протекторных эффектов сероводорода (H2S) при солевом стрессе. Обработка растений арабидопсиса дикого типа (Col-0) донором сероводорода 50 мкМ NaHS) вызывала повышение их солеустойчивости, что выражалось в снижении окислительных повреждений, уменьшении водного дефицита и сохранении пула фотосинтетических пигментов при действии 150 мМ NaCl. Также обработка растений Col-0 NaHS предотвращала вызываемое стрессом снижение активности антиоксидантных ферментов – супероксиддисмутазы и каталазы, способствовала повышению активности гваяколпероксидазы. Кроме того, у растений дикого типа, обработанных донором H2S, содержание пролина в листьях после солевого стресса было ниже, а сахаров выше, чем у необработанных. Обработка мутантов jin1 не способствовала повы-шению их солеустойчивости и не оказывала заметного влияния на функционирование изученных протекторных систем. Полученные результаты позволяют предполагать участие транскрипционного фактора JIN1/MYC2 в реализации эффектов сероводорода и/или посредников его сигнальных путей, задействованных в формировании адаптивных реакций растений на солевой стресс .
РЕЗЮМЕ. Транскрипційний фактор JIN1/MYC2, що вважається ключовим в жасмонатному сигналінгу, бере участь також в трансдукції сигналів абсцизової кислоти і, ймовірно, реалізації ефектів інших посередників, задіяних у формуванні адаптивних реакцій рослин. З використанням мутантів арабідопсису jin1 досліджували його можливу участь у реалізації протекторних ефектів Гідроген сульфіду (H2S) при сольовому стресі. Обробка рослин арабідопсису дикого типу (Col-0) донором Гідроген сульфіду (50 мкМ NaHS) викликала підвищення їх солестійкості, що виявлялося у зниженні окиснювальних пошкоджень, зменшенні водного дефіциту і збереженні пулу фотосинтетичних пігментів за дії 150 мМ NaCl. Також обробка рослин Col-0 NaHS запобігала спричинюваному стресом зниженню активності антиокси-дантних ферментів – супероксиддисмутази і каталази та сприяла підвищенню активності гваякол-пероксидази. Крім того, у рослин дикого типу, оброблених донором H2S, вміст проліну в листках після сольового стресу був нижчим, а цукрів вищим, ніж у необроблених. Обробка мутантів jin1 не сприяла підвищенню їх солестійкості і помітно не впливала на функціонування досліджуваних протекторних систем. Отримані результати дозволяють припускати участь транскрипційного фактора JIN1/MYC2 у реалізації ефектів Гідроген сульфіду та/або посередників його сигнальних шляхів, задіяних у фор-муванні адаптивних реакцій рослин на сольовий стрес.
Ключові слова: Arabidopsis thaliana, Гідроген сульфід, транскрипційний фактор JIN1/MYC2, солестійкість, антиоксидантні ферменти, сумісні осмоліти
Arabidopsis thaliana, сероводород, транскрипционный фактор JIN1/MYC2, солеустой-чивость, антиоксидантные ферменты, совместимые осмолиты
Повний текст та додаткові матеріали
Цитована література
1. Filipovic, M.R. and Jovanovic, V.M., More than just an intermediate: hydrogen sulfide signalling in plants, J. Exp. Bot., 2017, vol. 68, no. 17, pp. 4733–4736. https://doi.org/10.1093/jxb/erx352
2. Krasylenko, Y.A., Yemets, A.I., and Blume, Y.B., Functional role of nitric oxide in plants, Russ. J. Plant Physiol., 2010, vol. 57, no. 4, pp. 451–461. https://doi.org/10.1134/S1021443710040011
3. Khan, M.N., Mohammad, F., Mobin, M., and Ali Saqib, M., Tolerance of plants to abiotic stress: a role of nitric oxide and calcium, in Nitric Oxide in Plants: Metabolism and Role in Stress Physiology, Khan, M., Eds., Switzerland: Springer, 2014, pp. 225–242. https://doi.org/10.1007/978-3-319-06710-0_14
4. Kolupaev, Yu.E., Karpets, Yu.V., and Dmitriev, A.P., Signal mediators in plants in response to abiotic stress: calcium, reactive oxygen and nitrogen species, Cytol. Genet., 2015, vol. 49, no. 5, pp. 338–348.https://doi.org/10.3103/S0095452715050047
5. da-Silva, C.J. and Modolo, L.V., Hydrogen sulfide: a new endogenous player in an old mechanism of plant tolerance to high salinity, Acta Bot. Brasil., 2018, vol. 32, no. 1, pp. 150–160. https://doi.org/10.1590/0102-33062017abb0229
6. Christou, A., Manganaris, G.A., Papadopoulos, I., and Fotopoulos, V., Hydrogen sulfide induces systemic tolerance to salinity and non-ionic osmotic stress in strawberry plants through modification of reactive species biosynthesis and transcriptional regulation of multiple defence pathways, J. Exp. Bot., 2013, vol. 64, no. 7, pp. 1953–1966. https://doi.org/10.1093/jxb/ert055
7. Chen, J., Wang, W.H., Wu, F.H., He, E.M., Liu, X., Shangguan, Z.P., and Zheng, H.L., Hydrogen sulfide enhances salt tolerance through nitric oxide-mediated maintenance of ion homeostasis in barley seedling roots, Sci. Rep., 2015, vol. 5, p. 12 516. https://doi.org/10.1038/srep12516
8. Deng, Y.Q., Bao, J., Yuan, F., Liang, X., Feng, Z.T., and Wang, B.S., Exogenous hydrogen sulfide alleviates salt stress in wheat seedlings by decreasing NaCl content, Plant Growth Regul., 2016, vol. 79, no. 3, pp. 391–399. https://doi.org/10.1007/s10725-015-0143-x
9. Shi, H., Ye, T., Han, N., Bian, H., Liu, X., and Chan Z.J., Hydrogen sulfide regulates abiotic stress tolerance and biotic stress resistance in Arabidopsis, Integr. Plant Biol., 2015, vol. 57, no. 7, pp. 628–640. https://doi.org/10.1111/jipb.12302
10. Shi, H., Ye, T., and Chan, Z., Exogenous application of hydrogen sulfide donor sodium hydrosulfide enhanced multiple abiotic stress tolerance in bermudagrass (Cynodon dactylon (L.) Pers.), Plant Physiol. Biochem., 2013, vol. 71, pp. 226–234. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.07.021
11. Ma, D., Ding, H., Wang, C., Qin, H., and Han, Q., Hou, J., Lu H., Xie Y., and Guo, T., Alleviation of drought stress by hydrogen sulfide is partially related to the abscisic acid signaling pathway in wheat, PLoS One, 2016, vol. 11, e0 163 082. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0163082
12. Shan, C., Wang, T., Zhou, Y., and Wang, W., Hydrogen sulfide is involved in the regulation of ascorbate and glutathione metabolism by jasmonic acid in Arabidopsis thaliana, Biol. Plant., 2018, vol. 62, no. 1, pp. 188–193.https://doi.org/10.1007/s10535-017-0740-9
13. Tian, B., Zhang, Y., Jin, Z., Liu, Z., and Pei, Y., Role of hydrogen sulfide in the methyl jasmonate response to cadmium stress in foxtail millet, Front. Biosci. (Landmark Ed.), 2017, vol. 22, pp. 530–538.
14. Singh, V.P., Singh, S., Kumar, J., and Prasad, S.M., Hydrogen sulfide alleviates toxic effects of arsenate in pea seedlings through upregulation of the ascorbate–glutathione cycle: possible involvement of nitric oxide, J. Plant Physiol., 2015, vol. 181, pp. 20–29.https://doi.org/10.1016/j.jplph.2015.03.015
15. da-Silva, C.J., Mollica, D.C.F., Vicente, M.H., Peres, L.E.P., and Modolo, L.V., NO, hydrogen sulfide does not come first during tomato response to high salinity, Nitric Oxide, 2018, vol. 76, pp. 164–173. https://doi.org/10.1016/j.niox.2017.09.008
16. Kolupaev, Yu.E., Firsova, E.N., Yastreb, T.O., and Lugovaya, A.A., The participation of calcium ions and reactive oxygen species in the induction of antioxidant enzymes and heat resistance in plant cells by hydrogen sulfide donor, Appl. Biochem. Microbiol., 2017, vol. 53, no. 5, pp. 573–579. https://doi.org/10.1134/S0003683817050088
17. Wang Y., Li L., Cui W., Xu S., Shen W., and Wang, R. Hydrogen sulfide enhances alfalfa (Medicago sativa) tolerance against salinity during seed germination by nitric oxide pathway. Plant Soil, 2012, vol. 351, no. 1–2, pp. 107–119.https://doi.org/10.1007/s11104-011-0936-2
18. Ton, J., Flors, V., and Mauch-Mani, B., The multifaceted role of ABA in disease resistance, Trends Plant Sci., 2009, vol. 14, no. 6, pp. 310–317. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2009.03.006
19. Guo, J., Pang, Q., Wang, L., Yu, P., Li, N., and Yan, X., Proteomic identification of MYC2-dependent jasmonate-regulated proteins in Arabidopsis thaliana,Proteome Sci., 2012, vol. 10, no. 1, p. 57. https://doi.org/10.1186/1477-5956-10-5
20. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Karpets, Yu.V., and Dmitriev, A.P., Effect of nitric oxide donor on salt resistance of Arabidopsis jin1 mutants and wild-type plants, Russ. J. Plant Physiol., 2017, vol. 64, no. 2, pp. 207–214. https://doi.org/10.1134/S1021443717010186
21. Gibeaut, D.M., Hulett, J., Cramer, G.R., and Seemann, J.R., Maximal biomass of Arabidopsis thaliana using a simple, low-maintenance hydroponic method and favorable environmental conditions, Plant Physiol., 1997, vol. 115, no. 2, pp. 317–319.https://doi.org/10.1104/pp.115.2.317
22. Shlyk, A.A., Determination of chlorophylls and carotenoids in extracts of green leaves, in Biochemical Methods in Plant Physiology, Pavlinova, O.A., Ed., Moscow: Nauka, 1971, pp. 154–170.
23. Fazlieva, E.R., Kiseleva, I.S., and Zhuikova, T.V., Antioxidant activity in the leaves of Melilotus albus and Trifolium medium from man-made disturbed habitats in the Middle Urals under the influence of copper, Russ. J. Plant Physiol., 2012, vol. 59, no. 3, pp. 333–338.https://doi.org/10.1134/S1021443712030065
24. Bates, L.S., Walden, R.P., and Tear, G.D., Rapid determination of free proline for water stress studies, Plant Soil, 1973, vol. 39, no. 1, pp. 205–210. https://doi.org/10.1007/BF00018060
25. Zhao, K., Fan, H., Zhou, S., and Song, J., Study on the salt and drought tolerance of Suaeda salsa and Kalanchoe claigremontiana under iso-osmotic salt and water stress, Plant Sci., 2003, vol. 165, no. 4, pp. 837–844https://doi.org/10.1016/S0168-9452(03)00282-6
26. Yastreb, T.O., Kolupaev, Yu.E., Lugovaya, A.A., and Dmitriev, A.P., Content of osmolytes and flavonoids under salt stress in Arabidopsis thaliana plants defective in jasmonate signaling, Appl. Biochem. Microbiol., 2016, vol. 52, no. 2, pp. 210–215. https://doi.org/10.1134/S0003683816020186
27. Goncharova, E.A., Water Status of Cultivated Plants and Its Diagnostics, St. Petersburg: VIR, 2005.
28. Yu, L., Zhang, C., Shang, H., Wang, X., Wei, M., Yang, F., and Shi, Q., Exogenous hydrogen sulfide enhanced antioxidant capacity, amylase activities and salt tolerance of cucumber hypocotyls and radicles, J. Integr. Agricult., 2013, vol. 12, no. 3, pp. 445–456.https://doi.org/10.1016/S2095-3119(13)60245-2
29. Liu, J., Zhang, H., Yin, Y., and Chen, H., Effects of exogenous hydrogen sulfide on antioxidant metabolism of rice seed germinated under drought stress, J. Southern Agricult., 2017, vol. 48, no. 1, pp. 31–37.
30. Li, H., Li, M., Wei, X., Zhang, X., Xue, R., Zhao, Y., and Zhao, H., Transcriptome analysis of drought-responsive genes regulated by hydrogen sulfide in wheat (Triticum aestivum L.) leaves, Mol. Genet. Genomics, 2017, vol. 292, no. 5, pp. 1091–1110. https://doi.org/10.1007/s00438-017-1330-4
31. Liang, X., Zhang, L., Natarajan, S.K., and Becker, D.F., Proline mechanisms of stress survival, Antioxid. Redox Signal., 2013, vol. 19, no. 9, pp. 998–1011. https://doi.org/10.1089/ars.2012.5074
32. Kartashov, A.V., Radyukina, N.L., Ivanov, Yu.V., Pashkovskii, P.P., Shevyakova, N.I., and Kuznetsov, Vl.V., Role of antioxidant systems in wild plant adaptation to salt stress, Russ. J. Plant Physiol., 2008, vol. 55, no. 4, pp. 463–468. https://doi.org/10.1134/S10214-43708040055
33. Ramel, F., Sulmon, C., Bogard, M., Couee, I., and Gouesbet, G., Differential patterns of reactive oxygen species and antioxidative mechanisms during atrazine injury and sucrose-induced tolerance in Arabidopsis thaliana plantlets, BMC Plant Biol., 2009, vol. 9, p. 28. https://doi.org/10.1186/1471-2229-9-28
34. Hu, K.D., Tang, J., Zhao, D.L., Hu, L.Y., Li, Y.H., Liu, Y.S., Jones, R., and Zhang, H., Stomatal closure in sweet potato leaves induced by sulfur dioxide involves H2S and NO signaling pathways, Biol. Plant., 2014, vol. 58, no. 4, pp. 676–680. doi org/https://doi.org/10.1007/s10535-014-0440-7
35. Honda, K., Yamada, N., Yoshida, R., Ihara, H., Sawa, T., Akaike, T., and Iwai, S., 8-Mercapto-cyclic GMP mediates hydrogen sulfide-induced stomatal closure in Arabidopsis,Plant Cell Physiol., 2015, vol. 56, no. 8, pp. 1481–1489. https://doi.org/10.1093/pcp/pcv069
36. Palmieri, M.C., Sell, S., Huang, X., Scherf, M., Werner, T., Durner, J., and Lindermayr C., Nitric oxide-responsive genes and promoters in Arabidopsis thaliana: a bioinformatics approach, J. Exp. Bot., 2008, vol. 59, no. 2, pp. 177–186. https://doi.org/10.1093/jxb/erm345
37. He, M., He, C.-Q., and Ding, N.-Z., Abiotic stresses: general defenses of land plants and chances for engineering multistress tolerance, Front. Plant Sci., 2018, vol. 9, p. 1771. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01771